Les arbres phylogénétiques permettent de décrire de façon très synthétique et facile à lire les deux principaux processus de l’évolution : (1) l’anagenèse ou évolution dans une lignée qui est représentée par une branche, et (2) la cladogenèse ou spéciation, qui est représentée par un nœud d’où sont issues deux espèces à partir d’un ancêtre commun. Un arbre phylogénétique qui présente uniquement des dichotomies successives représente très bien les cas de spéciation par division d’une espèce ancestrale en unités indépendantes. Comme tout modèle, c’est une représentation très simplifiée de l’évolution qui ne permet pas de représenter toute la complexité des généalogies des individus et des gènes qu’ils transmettent au cours des générations [ 1]. Un arbre phylogénétique ne peut représenter ni les cas de formation d’espèces par hybridation entre espèces, ni les cas de réhomogénéisation des génomes à la suite de transferts de gènes entre espèces proches, ni ceux de transfert de gènes entre espèces éloignées. Il est cependant frappant de constater que c’est en construisant des arbres à partir de différents échantillons de gènes et d’espèces, et en analysant l’incongruence des résultats obtenus que l’on a pu identifier tous ces processus qui s’écartent du modèle de départ [ 2]. Les outils de reconstruction des phylogénies moléculaires sont aujourd’hui très sophistiqués et donnent des résultats de plus en plus fiables, principalement grâce à l’application d’approches probabilistes, au développement de modèles plus réalistes pour décrire l’évolution des séquences et à l’utilisation de grandes quantités de séquences [ 3].

Nous ne souhaitons pas développer ici une discussion sur l’intérêt et les limites de la construction d’arbres phylogénétiques. Nous concentrerons cette revue sur les problèmes rencontrés à la lecture des arbres par la majorité des lecteurs non spécialistes. En effet, la reconstruction des relations de parenté est devenue depuis quelques dizaines d’années un puissant outil d’analyse en biologie qui est utilisé bien au-delà de son domaine initial, la systématique évolutive [ 4, 5]. Désormais, l’utilisation de phylogénies permet, non seulement de mieux comprendre l’évolution des gènes [4, 6], mais aussi de mettre en évidence des transferts horizontaux de gènes entre espèces [ 7], d’identifier des événements de recombinaison entre virus [ 8], de retracer l’histoire d’une épidémie [ 9], de dater des évènements de spéciation [ 10], d’étudier la structuration géographique de la diversité génétique des populations [2, 11], de reconstruire l’histoire démographique des populations [ 12], de mettre en évidence des évènements d’hybridation entre espèces [ 13]. Notre expérience d’enseignant-chercheur nous a appris qu’au-delà des difficultés réelles qui existent pour bien comprendre les méthodes employées, peu familières à la plupart des biologistes, le problème récurrent le plus grave est la mauvaise compréhension de la méthode de lecture des arbres. Dans les copies de nos étudiants, nous retrouvons régulièrement des erreurs bien identifiées [ 14– 16] qui sont dues à la persistance du concept obsolète d’échelle des êtres (scala naturae) [ 17]. Malheureusement, ce biais d’interprétation des arbres phylogénétiques est également présent dans de nombreuses publications scientifiques récentes. Aussi, nous souhaitons ici reformuler des concepts de base et expliquer leurs représentations afin d’éviter, en particulier, le biais induit par une lecture linéaire des arbres phylogénétiques, et illustrer chez les vertébrés comment ce biais entraîne la persistance de scénarios évolutifs erronés.

La phylogénie et sa représentation la plus courante, l’arbre phylogénétique, apparaissent pour la première fois en 1859 dans « L’origine des espèces » de Charles Darwin [ 18]. C’est la seule illustration (partiellement reproduite Figure 1A ) de cet ouvrage fondateur. Dans cette phylogénie théorique, le temps est symbolisé par les lignes horizontales numérotées de 0 à 14, de la plus ancienne à la plus récente. Les relations phylogénétiques sont matérialisées par des lignes en pointillés qui lient les espèces actuelles (sur la ligne 14) à des ancêtres communs qui sont eux-mêmes liés à des ancêtres communs, et ainsi de suite jusqu’à un ancêtre commun unique. À la suite de Darwin, Ernst Haeckel a reconstruit des phylogénies du vivant, mais sa conception de l’évolution était très différente de celle de Darwin. Par exemple, en 1874, il publie une généalogie de l’homme (dont la partie haute est reproduite sur la Figure 1B ) qui illustre bien cette conception de l’évolution. Cet arbre représente deux processus qu’il veut illustrer : d’une part, le processus de diversification par spéciation à l’origine des différentes relations de parenté entre taxons¹ représentées par les différentes branches de l’arbre, qui est une question secondaire pour Haeckel ; d’autre part, les étapes de l’évolution de l’homme qui constitue, pour lui, le processus principal à illustrer et qui est représenté par le tronc de l’arbre. Du fait de ce choix, quelques noms de taxons sont pris dans le tronc de l’arbre, alors que d’autres sont aux bouts des branches de cet arbre. La dimension temporelle de l’arbre phylogénétique de Darwin est perdue pour mieux illustrer le processus de complexification croissante au cours de l’évolution qui aurait mené à l’homme, sommet de l’évolution ( Figure 1B ). Cette conception de l’évolution rappelle des idées pré-évolutionnistes sur l’organisation de la nature : une classification linéaire des objets de la nature en fonction de leur supposée perfection croissante. Cette conception, qualifiée de « scaliste », car héritée du concept d’échelle des êtres, place invariablement l’homme au sommet en tant que chef d’œuvre de la création (Figure 1C). L’arbre généalogique de Haeckel est une représentation d’idées a priori sur l’évolution et n’est pas le résultat d’une analyse des données. Cette conception n’était pas celle de Darwin qui écrit clairement qu’il ne voit aucune direction privilégiée dans l’évolution. Pour lui, comme pour la quasi-totalité des évolutionnistes actuels, les différentes lignées évolutives ont un statut équivalent. L’homme représente l’état actuel de l’évolution dans une lignée qui n’a pas de position particulière dans l’arbre de la vie. Penser l’évolution dans un cadre phylogénétique permet de reconstruire l’évolution des différentes espèces, sans introduire d’idées préconçues sur une ou des directions privilégiées de l’évolution.

Figure 1. De l’évolution buissonnante darwinienne à l’évolution dirigée vers l’homme proposée par Haeckel.

Figure 1. De l’évolution buissonnante darwinienne à l’évolution dirigée vers l’homme proposée par Haeckel.

Explicitons quelques exemples concernant l’évolution des vertébrés. De trop nombreux biologistes considèrent l’histoire évolutive des vertébrés d’une façon intuitive et entachée par la rémanence de concepts scalistes. Si les erreurs les plus courantes concernent des caractères morphologiques comme la mâchoire des gnathosthomes, le squelette des ostéichthyens (poissons osseux) ou le poumon des tétrapodes, nous verrons que certains caractères moléculaires ne sont pas à l’abri d’une interprétation biaisée de leur histoire évolutive.

Les agnathes actuels (vertébrés sans mâchoires), groupe constitué par les lamproies et myxines, ne présentent pas l’état ancestral qui précède l’apparition des mâchoires, mais un appareil buccal complexe, partageant une même origine embryologique avec celui des gnathostomes, et qui leur permet de se fixer plus ou moins longtemps sur des animaux afin d’arracher des morceaux de chair ou d’aspirer leur sang. L’état ancestral est difficile à reconstituer car l’organisation de l’appareil buccal des agnathes et celle des gnathostomes sont extrêmement différentes, et les fossiles ne permettent pas de se faire une image claire des états intermédiaires, depuis un ancêtre commun, dans deux directions évolutives radicalement différentes.

Les chondrichthyens (requins, raies et chimères) sont souvent présentés comme un état intermédiaire dans l’évolution des gnathostomes, état qui précède l’apparition du squelette minéralisé. Il est toutefois bien connu que le squelette des chondrichthyens peut être minéralisé, mais de façon différente de celui des ostéichthyens. Par ailleurs, le squelette des chondrichthyens n’est en rien inférieur à celui des ostéichthyens, qu’il s’agisse de ses propriétés mécaniques ou de l’adaptation de l’animal à son milieu [ 19]. Il suffit d’avoir vu un grand requin blanc en action pour s’en convaincre.

La vessie natatoire des actinoptérygiens (poissons à nageoires rayonnées) a une fonction essentiellement hydrostatique, mais peut aussi parfois être impliquée dans la respiration et l’audition. Elle fut longtemps considérée comme l’état ancestral dont dérivent les poumons des sarcoptérygiens (dipneustes, cœlacanthes et tétrapodes). L’existence chez un actinoptérygien, le polyptère, de poumons qui ressemblent par bien des aspects à ceux des sarcoptérygiens, suggère qu’en fait l’ancêtre commun des actinoptérygiens avait des poumons qui auraient évolué en vessie natatoire [ 20, 21].

Les erreurs induites par une lecture linéaire « vers l’homme » des taxons terminaux des arbres ne se limitent pas aux caractères morphologiques. Ainsi par exemple, les gènes Hox, impliqués dans la régionalisation des embryons, sont organisés en un ou plusieurs complexes multigéniques. L’identification de quatre complexes Hox chez les amphibiens, les oiseaux et les mammifères [ 22], et d’un seul complexe Hox chez l’amphioxus [ 23] laissa tout d’abord penser que l’organisation en quatre complexes représentait une solution optimisée partagée par l’ensemble des vertébrés. Cependant, il apparut bientôt que les poissons téléostéens, qui ont connu au moins une duplication supplémentaire de leur génome présentent (aux pertes secondaires près) au moins deux fois plus de complexes Hox que les tétrapodes [ 24]. Plus récemment, quatre complexes furent identifiés chez les chimères [ 25], mais trois seulement chez les requins et les raies [ 26, 27]. L’analyse phylogénétique de ces résultats montre que l’ancêtre de tous les gnathostomes (y sur la Figure 4 ) possédait quatre complexes Hox. Dès lors, l’organisation en quatre complexes chez l’homme (et chez tous les tétrapodes) apparaît comme le maintien d’un état ancestral. À l’inverse, la multiplication des complexes chez les téléostéens, ainsi que la perte d’un complexe chez les requins et les raies apparaissent comme deux états dérivés spécifiques de ces groupes [ 28].

En conclusion, seule la comparaison des espèces dans un cadre phylogénétique permet de reconstruire leur histoire évolutive, car toutes les espèces présentent une mosaïque de caractères qui ont plus ou moins évolué au cours du temps. Il n’existe donc pas d’espèces actuelles basales ou ancestrales, ni de « fossile vivant ». Enfin, seule l’étude d’un large échantillon d’espèces, au-delà des quelques espèces dites modèles, permet de reconstruire avec précision l’histoire de la vie sur terre.

Les auteurs déclarent n’avoir aucun lien d’intérêt concernant les données publiées dans cet article.

Nous voudrions remercier Jacques Van Helden qui a attiré notre attention sur le passage de « L’origine des espèces » cité dans notre manuscrit. Nous remerçions également Véronique Borday-Birraux, Mélanie Debiais-Thibaud, Silvan Oulion, Romain Nattier et nos collègues du service d’enseignement de biologie animale de l’université Paris-Diderot pour nos nombreuses discussions passionnées consacrées à l’enseignement de l’évolution.